マスターチーフが地球を守っている間にも、コヴナント艦隊は銀河のあらゆる領域で人類の掃討作戦を着々と進めていた。このままでは人類の絶滅は必至だ。そこで、海軍情報部（ＯＮＩ）は苦肉の策として、極秘作戦部門第三局の指揮の下、特攻任務に就かせるためのスパルタンの大量育成を計画する。そして、計画達成のために数百人の若者たちと、彼らを訓練する一人のスパルタンが集められた。銀河のはずれ、打ち捨てられた惑星“オニキス”は、計画を実行に移す格好の場所だった。そして、ヘイローのひとつが兵器として起動された瞬間、オニキスの奥深くでも何かが動きだした。古のフォアランナー・テクノロジーが起動されたのだ。人類とコヴナントは、それぞれが戦いの行方を変えるこのテクノロジーを手に入れようと躍起になる。しかし、この目覚めた古代の兵器には、それ自体に意思があった…。